Это прямое продолжение первого сезона. Зеро (錐生零) возвращается в Академию после своего внезапного исчезновения и сталкивается с тревожным ощущением, что многое из прошлого осталось нерассказанным. Юки (黒主優姫), чьё прошлое по-прежнему скрыто за тенью загадок, пытается понять, что именно произошло, когда они были разделены. Зеро сохранил серию странных видений, которые пришли в тот самый день, когда он выпил кровь Канаме (玖蘭枢), и теперь направляется к пробудившейся Марии Куренай (紅まり亜) в поисках ясности. Мария отвечает не прямым объяснением, а даёт загадочную подсказку, содержащую предположение о том, кто может стоять за реальным врагом и какие силы на самом деле играют роль в происходящем. Тем временем вампиры из Высшего Совета В vampиров прибывают в академию, чтобы наказать Зеро за грех убийства чистокровного. Канаме вмешивается в решения совета — не только ради спасения Зеро, но и по иной причине, о которой не догадывается никто из его окружения.
